Disentangling host-parasite and male-female coevolutionary effects on host fitness

Titelangaben

Bellinvia, Sara:
Disentangling host-parasite and male-female coevolutionary effects on host fitness.
Bayreuth , 2021 . - 120 S.
( Dissertation, 2020 , Universität Bayreuth, Bayreuther Graduiertenschule für Mathematik und Naturwissenschaften - BayNAT )

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Abstract

The rapid evolution of male and female reproductive traits has long been regarded as driven only by sexual selection. However, also natural selection, for instance mediated by parasites, can shape reproductive traits. Microbes are probably the most common parasite group and all animals are in constant contact with them. Besides microbes causing sexually transmitted diseases, opportunistic environmental bacteria seem to be sexually transmitted. Transmitted opportunistic microbes can eventually cause disease or death but they can also reduce reproductive success for example due to their spermicidal activity or indirectly by activating the female immune system resulting in tissue and sperm damage. In addition, transmitted opportunistic microbes might disturb the microbial communities inhabiting the reproductive organs, the genital microbiomes. Such disturbances could activate immune responses that are costly in terms of resources and might cause autoimmunity. Host populations are likely exposed to different environmental microbes or different microbe prevalences as well as differences in the composition of genital microbiomes. If hosts and environmental microbes and/or hosts and their genital microbiomes are locally adapted, host populations likely differ in the type of strength of immune defence. Unfortunately, to date little is known about the composition and mating-induced change of the genital microbiomes in insects and how the female immune system reacts to invading microbes. To characterise the genital microbiomes, I conducted two metagenomic studies based on the 16S rRNA gene of the bacteria present in and on the reproductive organs of the common bedbug (Cimex lectularius L.). By comparing the genital microbiomes of virgin and mated bedbugs of both sexes from four different populations, I found that genital microbiomes are organ-, sex-, and population-specific, indicating local adaptation. Differences in genital microbiomes might interfere with reproductive success if they lead to reproductive incompatibilities, and ultimately lead to speciation. Indeed, I found that mating-induced changes in the composition of the genital microbiomes are partly due to exchanges of bacterial strains during mating, indicating sexual transmission in both directions. Some of these sexually transmitted bacteria were opportunistic bacteria, i.e. bacteria from the cuticle. This indication was supported by my third study that investigated the transmission rate of opportunistic microbes and the growth rate and effect of such bacteria on the female immune system. Bacteria applied to the copulatory organs of males and females were transmitted to the opposite sex during mating in at least ninety percent of the cases, indicating that females are regularly threatened by sexually transmitted opportunistic microbes. Bacteria injected into the female paragenital sperm-receiving organ grew slowly within the first six hours, followed by a rapid growth within the next eighteen hours. The injection of bacteria but also the injection of ejaculate induced lysozyme-like activity and the production of antimicrobial peptides that can lyse bacterial cell walls and regulate bacterial growth. This might be a mechanism to eliminate the residual bacteria within the sperm-receiving organ. Against my expectation, I did not find indications of population-specific immune responses to mating-associated bacteria, suggesting that either the host is not locally adapted or that microbe presence per se is costly, leading to immunity being induced regardless of the pathogenicity of specific microbes. This thesis provides important results for understanding reproduction and how reproduction is affected by natural selection via host-microbe interactions. My findings suggest that sexually reproducing organisms are regularly exposed to invading microbes and therefore, they should be under selection to defend themselves against infections. I have identified two possible substances used for the defence against mating-associated microbes, providing evidence for the interaction of mating and immunity in bedbugs. With this thesis, I have laid the foundations for a model system in which many aspects of reproduction can be manipulated and experimentally tested, including the genital microbiome as part of an interdependent metaorganism. Future studies should investigate whether genital microbiome colonisation depends on environmental microbes or host genotype and whether the genital microbiomes affect reproductive success. Furthermore, it would be interesting to investigate whether mating-induced changes are reversible and how the female immune response is triggered by mating.

Abstract in weiterer Sprache

Als Hauptursache für die schnelle Evolution von Reproduktionsmerkmalen bei Männchen und Weibchen wurde lange die sexuelle Selektion angesehen. Allerdings kann auch natürliche Selektion die Reproduktionsmerkmale beeinflussen. Mikroben sind vermutlich die am weitesten verbreitete Parasitengruppe und alle Tiere sind in kontinuierlichem Kontakt mit ihnen. Neben Mikroben, die sexuell übertragbare Infektionen verursachen, scheinen auch opportunistische Bakterien sexuell übertragen zu werden. Übertragene opportunistische Mikroben können auf lange Sicht Infektionen verursachen und zum Tod führen, aber sie können auch den Reproduktionserfolg durch ihre spermizide Aktivität vermindern oder indirekt durch eine Aktivierung des weiblichen Immunsystems zu Schäden an Geweben, oder Spermien führen. Des Weiteren könnten opportunistische Mikroben die in den Reproduktionsorganen lebende mikrobielle Gemeinschaft, die genitalen Mikrobiome, stören. Solche Störungen könnten Immunantworten auslösen, die Kosten verursachen, z.B. in Hinsicht auf Ressourcen, oder durch Autoimmunität. Wirtspopulationen sind vermutlich verschiedenen Umweltmikroben, oder verschiedenen Prävalenzen dieser Mikroben ausgesetzt und verschiedenen Zusammensetzungen der genitalen Mikrobiome. Falls Wirt und Umweltmikroben und/oder Wirt und genitale Mikrobiome lokal angepasst sind, unterscheiden sich Wirtspopulationen vermutlich in der Art oder Stärke ihrer Immunabwehr. Leider ist bisher wenig darüber bekannt, wie die genitalen Mikrobiome von Insekten zusammengesetzt sind, wie sich diese Zusammensetzung durch die Paarung verändert und wie das weibliche Immunsystem auf eindringende Mikroben reagiert. Um die genitalen Mikrobiome zu untersuchen, führte ich mithilfe des 16S rRNA-Gens der Bakterien in und auf den Reproduktionsorganen von Bettwanzen (Cimex lectularius L.) zwei metagenomische Studien durch. Durch einen Vergleich der genitalen Mikrobiome von virginen und verpaarten Bettwanzen beider Geschlechter aus vier verschiedenen Populationen, fand ich heraus, dass genitale Mikrobiome organ-, sex-, und populationsspezifisch sind, was für lokale Adaptation spricht. Unterschiedliche genitale Mikrobiome könnten den Reproduktionserfolg stören, wenn sie zu reproduktiven Inkompatibilitäten führen, und könnten schließlich zur Artbildung führen. Tatsächlich entdeckte ich, dass Änderungen in der Zusammensetzung der genitalen Mikrobiome nach der Paarung teilweise auf einen Austausch von Bakterienstämmen während der Paarung zurückzuführen sind, was auf eine sexuelle Übertragung in beide Richtungen hinweist. Einige dieser sexuell übertragenen Bakterien waren opportunistische Bakterien, also Bakterien, die von der Cuticula stammten. Diese Hinweise wurden durch meine dritte Studie unterstützt, die sich mit der Übertragungsrate opportunistischer Mikroben und dem Wachstum und Effekt dieser Bakterien auf das weibliche Immunsystem beschäftigte. Bakterien, die auf die Reproduktionsorgane von Männchen und Weibchen aufgetragen wurden, wurden während der Paarung in mindestens 90% der Fälle auf das andere Geschlecht übertragen, sodass angenommen werden kann, dass Weibchen regelmäßig mit sexuell übertragenen opportunistischen Mikroben konfrontiert werden. Bakterien, die in das paragenitale Organ des Weibchens injiziert wurden, das der Spermienaufnahme dient, wuchsen in den ersten sechs Stunden langsam und in den folgenden achtzehn Stunden wesentlich schneller. Die Injektion von Bakterien, aber auch die Injektion von Ejakulat induzierte lysozymähnliche Aktivität und die Produktion von antimikrobiellen Peptiden, die die Zellwände von Bakterien auflösen und das Bakterienwachstum regulieren können. Dies könnte ein Mechanismus sein, um die verbliebenen Bakterien im Organ des Weibchens, das der Spermienaufnahme dient, zu beseitigen. Im Gegensatz zu meinen Erwartungen fand ich keine Hinweise auf populationsspezifische Immunantworten auf mit der Paarung assoziierte Bakterien, was entweder so interpretiert werden kann, dass der Wirt nicht lokal angepasst ist, oder dass die Anwesenheit von Mikroben an sich große Kosten verursacht und daher zu einer Aktivierung des Immunsystems führt, egal wie pathogen die Mikroben sind. Diese Arbeit liefert wichtige Ergebnisse für das Verständnis der Reproduktion und wie diese durch natürliche Selektion über Wirt-Mikroben-Interaktionen beeinflusst wird. Die Ergebnisse deuten an, dass Organismen, die sich sexuell vermehren, regelmäßig mit eindringenden Mikroben in Berührung kommen und daher unter Selektion stehen sollten, sich gegen Infektionen zu verteidigen. Ich habe zwei Substanzen identifiziert, die potenziell für die Verteidigung gegen mit der Paarung verbundenen Mikroben verwendet werden. Dies weist auf eine Interaktion von Reproduktion und Immunität in Bettwanzen hin. Mit dieser Arbeit habe ich das Fundament für ein Modellsystem gelegt, in dem viele Aspekte der Reproduktion manipuliert und experimentell getestet werden können, einschließlich des genitalen Mikrobioms als Teil eines voneinander abhängigen Metaorganismus. Künftige Studien sollten untersuchen, ob die Kolonisation der genitalen Mikrobiome von Umweltmikroben abhängt, oder vom Wirtsgenotyp und ob die genitalen Mikrobiome den Reproduktionserfolg beeinflussen. Des Weiteren wäre es interessant zu untersuchen, ob die Änderungen des Mikrobioms, die durch die Paarung verursacht wurden, umkehrbar sind und wie die weibliche Immunantwort durch eine Paarung ausgelöst wird.