Exploring evolutionary drivers of parental care and family life in burying beetles of the genus Nicrophorus

Titelangaben

Prang, Madlen:
Exploring evolutionary drivers of parental care and family life in burying beetles of the genus Nicrophorus.
Bayreuth , 2026 . - I, 158 S.
( Dissertation, 2024 , Universität Bayreuth, Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften)

Volltext

	Format: PDF Name: PhD Thesis 240513_Madlen Prang.pdf Version: Veröffentlichte Version Verfügbar mit der Lizenz Deutsches Urheberrechtsgesetz. Das Dokument darf zum eigenen Gebrauch kostenfrei genutzt werden. Darüber hinaus bedürfen die Vervielfältigung, Bearbeitung, Verbreitung und jede Art der Verwertung der schriftlichen Zustimmung des jeweiligen Rechteinhabers.
	Download (8MB)

Abstract

According to current evolutionary theory, the evolution of parental care is a crucial driver for the evolution of social structures and family life. Parental care, which has evolved independently across numerous animal taxa, can take different forms, such as nest site selection and supporting the offspring’s food intake. However, environmental conditions and intrafamilial interactions can influence the evolution of care. This dissertation aims to shed light on the complex evolution of parental care and family life in the genus Nicrophorus, commonly known as burying beetles. The goal is to clarify the relationship between parental care, offspring dependence, and sibling cooperation. Burying beetles are ideal subjects for studying the evolution of family life because of their remarkable and elaborate parental care behavior. They form temporary family units by reproducing on small vertebrate carcasses, which they bury to supply offspring with food and protection within the carcass nest. The first part of this dissertation encompasses a common-garden experiment, employing a phylogenetically controlled approach to compare multiple Nicrophorus (Coleoptera: Staphylinidae: Silphinae: Nicrophorini) species with related, non-parental Silphini species (Coleoptera: Staphylinidae: Silphinae). Our results demonstrate that parental care in Nicrophorus allows offspring to grow faster than their non-parental relatives. We consider this enhanced growth an evolved outcome of parental provisioning and defense mechanisms. Notably, our results highlight differences in growth rate and offspring dependence on parental care across various burying species, which enhances our understanding about the drivers of parental care. In the second part of this dissertation, I investigated these interspecific differences in offspring dependence on parental care. First, my results confirm the importance of post-hatching care for the survival of the offspring. Second, by examining larval metabolic differences and interspecific variation in larval self-feeding abilities, I revealed the essential role of parental oral secretions in the context of post-hatching care. We found that an easily ingestible paste of carrion alone was not sufficient to ensure larval survival. However, the addition of parental oral secretions to the easily ingested diet of pureed carrion significantly increased the survival of highly dependent N. orbicollis larvae, but not to the level of larval survival with parental care. Burying beetles use these oral secretions not only to directly feed their offspring, but also to preserve the vertebrate carcass and form a specific area within the carcass, in which the offspring aggregate, known as the ‘feeding cavity’. Because the design of the experiment did not allow us to determine whether these parental- derived oral secretions were intended for direct transfer by parental regurgitation or whether they were intended to modify the feeding cavity, we decided to investigate the parental oral secretions more closely in the third part of this study. The results of the third part of my dissertation show that both direct and indirect care (food provisioning and carcass modification, respectively) are important, but that direct care, specifically parental regurgitation, has the greatest effect on larval survival. We propose that the oral secretions transferred from parental beetles to their offspring may contain enzymes or growth hormones, similar to what has been observed in some ant species. In the case of burying beetles, existing studies already showed that parental secretions contain beneficial microbes, potentially assisting the larvae in self-feeding from the carcass. In natural broods of burying beetles, the construction of the feeding cavity is not solely done by the parents. Our second study showed that burying beetle larvae are, to some extent, capable of self-feeding from the carcass. Thus, larvae might be able to manipulate the feeding cavity themselves, thereby increasing their ability to consume food. If this is true, then larvae should develop better if they grow up with siblings (i.e., with increasing brood size) and this effect would be stronger the more independent the offspring are from parental care. We tested these hypotheses and found that larvae benefit from developing with conspecific larvae and suggest that these benefits may be mediated by shared costs associated with digestion, social immunity-related factors, and/or thermal effects. In addition, the social environment was found to play an important role in this context. While all three tested species benefited from developing with conspecific larvae under harsh social environmental conditions (absence of pre-hatching parental care), only the most independent species benefited from developing with conspecific larvae under more favorable conditions, specifically when pre-hatching care was provided. In summary, this dissertation advances our knowledge of the complex facets of family life in burying beetles. I elucidated certain aspects of the relationships among parental care, offspring dependency, sibling interactions, and social environmental conditions. These findings enhance our understanding of the evolution and mechanisms of parental care and sociality in the animal kingdom.

Abstract in weiterer Sprache

In der aktuellen Evolutionstheorie wird die Evolution der elterlichen Brutfürsorge als entscheiden- der Faktor für die Entwicklung sozialer Strukturen und des Familienlebens angesehen. Elterliche Brutfürsorge, die sich in vielen Tiergruppen unabhängig voneinander entwickelt hat, kann ver- schiedene Formen annehmen, wie z. B. die Wahl des Neststandortes und die Erleichterung der Nahrungsaufnahme durch direkte Fütterung. Jedoch können Umweltbedingungen und innerfamiliäre Interaktionen die Evolution der Brutfürsorge beeinflussen. In dieser Dissertation soll die komplexe Evolution der elterlichen Fürsorge und des Familienlebens in der Gattung Nicrophorus, allgemein bekannt als Totengräber, aufgeklärt werden. Ziel ist es, die Beziehung zwischen elterlicher Brutpflege, Abhängigkeit der Nachkommen und Geschwisterkooperation zu klären. Totengräber sind ideale Studienobjekte für die Evolution des Familienlebens aufgrund ihres bemerkenswerten und umfassenden elterlichen Brutpflegeverhaltens. Sie bilden dabei temporäre Familieneinheiten, indem sie kleine Wirbeltierkadaver vergraben und zur Reproduktion nutzen, und so ihren Nachkommen Nahrung und Schutz innerhalb des Kadavernests bieten. Im ersten Teil dieser Dissertation wurde eine phylogenetisch kontrollierte Studie verwendet, um verschiedene Nicrophorus-Arten (Coleoptera: Staphylinidae: Silphinae: Nicrophorini) mit verwandten, nicht elterlichen Silphini-Arten (Coleoptera: Staphylinidae: Silphinae) unter ähnlichen Umweltbedingungen (engl.: common garden) zu vergleichen. Die Ergebnisse zeigen, dass die elterliche Brutpflege bei Nicrophorus zu einem schnelleren Wachstum der Nachkommen führt als bei ihren nicht-brutfürsorgebetreibenden Verwandten. Dieses gesteigerte Wachstum wird als ein evolutionäres Ergebnis elterlicher Fürsorge gedeutet. Bemerkenswerterweise zeigen die Ergebnisse dieser Studie nicht nur Unterschiede in der Wachstumsrate, sondern auch interspezifische Unterschiede in der Abhängigkeit der Nachkommen von der elterlichen Brutfürsorge innerhalb der Gattung Nicrophorus und vertieft so unser Verständnis über die Einflussfaktoren, die auf die elterliche Brutfürsorge wirken. Im zweiten Teil der Arbeit wurden diese interspezifischen Unterschiede in der Abhängigkeit des Nachwuchses von der elterlichen Brutfürsorge untersucht. Zunächst wurde die Wichtigkeit der postnatalen Brutpflege für das Überleben der Nachkommen bestätigt. Durch die Untersuchung der metabolischen Unterschiede zwischen den Larven und der interspezifischen Variation in der Fähigkeit der Larven, sich selbst zu ernähren, konnte die entscheidende Rolle der elterlichen oralen Sekrete im Zusammenhang mit der postnatalen Brutpflege aufgezeigt werden. Jedoch konnte gezeigt werden, dass eine leicht verdauliche Paste aus püriertem Aas allein nicht ausreicht, um das 3 Zusammenfassung Überleben der Larven zu gewährleisten. Die Zugabe von elterlichen oralen Sekrete zum leicht verdaulichen Futter aus püriertem Aas erhöhte jedoch signifikant das Überleben der stark abhängigen N. orbicollis-Larven, jedoch nicht auf das Niveau des Überlebens der Larven mit elterlicher Brutpflege. Totengräber verwenden diese oralen Sekrete nicht nur, um ihren Nachwuchs zu füttern, sondern auch, um den Wirbeltierkadaver zu konservieren und eine spezifische „Futterhöhle“ zu formen, in welcher sich die Nachkommen sammeln. Daher ist auch nicht zu erkennen, ob diese elterlichen oralen Sekrete des Experiments, für die direkte Übertragung durch elterliches Wiederhochwürgen oder für die Modifikation der Futterhöhle bestimmt waren. Im dritten Teil dieser Dissertation wurden daher die elterlichen elterlichen oralen Sekrete genauer untersucht. In dieser dritten Studie wurde festgestellt, dass sowohl die direkte als auch die indirekte Brutfürsorge (Fütterung bzw. Kadavermodifikation) wichtig sind, dass aber die direkte Brutfürsorge, insbesondere das elterliche Wiederhochwürgen der Nahrung, den größten Einfluss auf das Überleben der Larven hat. Hierbei könnten die elterlichen oralen Sekrete, die von den Elterntieren an ihre Nachkommen weitergegeben werden, Enzyme oder Wachstumshormone enthalten, ähnlich wie dies bei manchen Ameisenarten gezeigt werden konnte. Bei den Totengräbern zeigten frühere Studien bereits, dass die elterlichen oralen Sekrete nützliche Mikroben enthalten, die den Larven möglicherweise bei der Selbstfütterung am Kadaver behilflich sein könnten. In natürlichen Bruten von Totengräbern wird der Bau der Futterhöhle nicht ausschließlich von den Eltern durchgeführt. Des Weiteren konnte die zweite Studie dieser Dissertation zeigen, dass Totengräberlarven in der Lage sind, sich zumindest teilweise selbständig vom Aas zu ernähren. Daher könnten die Larven auch in der Lage sein, die Futterhöhle selbst zu manipulieren, wodurch ihre Nahrungsaufnahme erhöht werden könnte. Wenn dies der Fall ist, dann sollten die Larven davon profitieren, mit Geschwistern aufzuwachsen (d.h. mit zunehmender Brutgröße) und dieser Effekt sollte umso stärker sein, je unabhängiger der Nachwuchs von der elterlichen Brutpflege ist. Diese Hypothesen wurden in der vierten Studie dieser Dissertation überprüft. Die Ergebnisse zeigen, dass die Larven von der Aufzucht mit Artgenossen profitieren, und dass diese Vorteile möglicherweise durch geteilte Verdauungskosten, Faktoren der sozialen Immunität und/oder thermische Effekte vermittelt werden könnten. Außerdem wurde festgestellt, dass die sozialen Umweltbedingungen in diesem Zusammenhang eine wichtige Rolle spielen. Während alle drei getesteten Arten von der Aufzucht mit Artgenossen unter harten Umweltbedingungen profitierten (ohne pränatale Brutpflege), profitierte nur die unabhängigste Art von der Aufzucht mit Artgenossen unter günstigeren Bedingungen, d.h. wenn pränatale Brutpflege erfolgte. Zusammenfassend erweitert diese Dissertation unser Wissen über die hochkomplexen Facetten des Familienlebens bei Totengräber. Einige Aspekte der Beziehungen zwischen elterlicher Brutpflege, Abhängigkeit des Nachwuchses, Geschwisterinteraktionen und sozialen Umweltbedingungen konnten aufgedeckt werden, und diese Ergebnisse tragen zu unserem Verständnis der Evolution und der Mechanismen von elterlicher Brutpflege und Sozialität im Tierreich bei.