Hormonal regulation and environmental influences in the reproduction of the butterfly Bicyclus anynana

Titelangaben

Geister, Thorin L.:
Hormonal regulation and environmental influences in the reproduction of the butterfly Bicyclus anynana.
Bayreuth , 2008
( Dissertation, 2008 , Universität Bayreuth, Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften)

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Abstract

Regarding hormonal control of reproduction, the butterfly Bicyclus anynana belongs to a group of the Lepidoptera, in which egg maturation starts after eclosion, and thus vitellogenesis and choriogenesis seem to depend exclusively on juvenile hormones (JH). Using a JH mimic (pyriproxyfen) and an antagonist of JH biosynthesis (MK-801), reproduction in B. anynana could be successfully manipulated towards either a higher or lower fecundity. Especially early fecundity responded to manipulations. Furthermore, both JH III and JH II were found in the hemolymph throughout lifetime. Nevertheless, fecundity and vitellogenin titres were not clearly related to JH titres, as both decreased continuously with age, although JH III titres stayed constant and JH II titres increased. Thus, reproduction in B. anynana is at least to some extent under hormonal control, with JH being probably an important signal especially for the initiation of reproduction. Oviposition temperature induces a plastic response in egg size and number in B. anynana. While more but smaller eggs are laid at high temperatures representing wet season conditions, larger but fewer eggs are oviposited at lower temperatures, which are experienced in the dry season. This plasticity is thought to be adaptive in this species inhabiting seasonal environments. Vitellogenins are representing a major part of eggs and consequently, JH dynamics represents an obvious target for changes in egg size, as vitellogenin synthesis and/or incorporation into developing eggs might increase or decrease through changes in JH titres. Female B. anynana butterflies exposed to different oviposition temperatures showed the expected response to adult temperature, producing fewer but larger eggs at the colder temperature, but more and smaller eggs at the warmer temperature. However, no evidence was found that this striking example of phenotypic plasticity is under hormonal control, as JH III, JH II, vitellogenin titres and egg proteins showed no significant variations across temperatures. Based on these similar patterns across temperatures, the results in this thesis suggest that the temperature-mediated reproductive plasticity is not mediated through JH in B. anynana. The known fitness advantage of the larger eggs produced at lower temperatures in B. anynana may be related to size per se, to a larger absolute amount of nutrients or to relative changes in egg composition. Therefore, this thesis explored the consequences of temperature variation on egg and hatchling composition, and the associated use and turnover of energy and egg compounds in relation to temperature. Overall, larger eggs produced at the lower temperature were achieved by providing these eggs with larger quantities of all compounds investigated and thus more energy, whilst relative egg composition was rather similar to that of smaller eggs laid at the higher temperature. Turnover rates during embryonic development differed across developmental temperatures, suggesting an emphasis on hatchling quality (i.e. protein content) at the more stressful lower temperature, but on storage reserves (i.e. lipids) at the higher temperature. These observed differences may consequently represent adaptive maternal effects. The availability of adequate adult nutrition is essential for successful reproduction in B. anynana, as without access to carbohydrates in the adult stage no eggs will be produced. A commonly used method for estimating the fitness effects of diets is determining the number and sometimes sizes of eggs produced and often not including offspring viability. Five different nutritional treatments were used for female B. anynana butterflies ranging from moist banana, plain sucrose solution, to sucrose solution enriched with lipids, yeast and finally minerals and vitamins. These treatments were analyzed with regard to their effects on egg composition as well as egg hatchling success. Adult diet was demonstrated to have pronounced effects on fecundity, egg composition and egg hatching success, with butterflies feeding on the complex nutrition of banana fruit performing best. Vitamins and minerals in a sucrose-based diet increased fecundity, but did not affect offspring hatching success. Effects of adult diet on egg composition were not straightforward, indicating complex interactions among specific compounds. Total egg energy and water content seemed to be related to hatching success of progeny. The results of this thesis demonstrate that egg composition should be taken into account in such studies, as egg size and number does not necessarily represent a reliable proxy for reproductive energetic investment.

Abstract in weiterer Sprache

Bicyclus anynana gehört zu der Gruppe von Schmetterlingen, in der die Eireifung erst nach dem Schlupf beginnt und Vitellogenese und Choriogenese ausschließlich von Juvenilhormonen (JH) gesteuert werden. Durch Einsatz eines JH Analogon (Pyriproxyfen) und eines Antagonisten der JH Biosynthese (MK-801), konnte die Fekundität weiblicher Schmetterlinge erfolgreich manipuliert werden. Dies war insbesondere in einem frühen Alter möglich, später hingegen nicht mehr. In der Hämolymphe adulter Weibchen wurden JH III und II identifiziert und über die gesamte Lebensdauer nachgewiesen, wobei sowohl die Fekundität als auch die Vitellogenin-Titer nicht mit den JH-Titern korrelierten. Während die Fekundität über die Lebenszeit abnahm, wurden für JH III konstante Titer und für JH II ansteigende Titer beobachtet. Somit wird die Reproduktion von B. anynana hormonell kontrolliert, wobei JH ein wichtiges Signal für die Initiation der Reproduktion darzustellen scheint. Die Ovipositionstemperatur induziert bei B. anynana eine plastische Reaktion der Eigröße und –anzahl. Während bei wärmeren Temperaturen viele kleinere Eier abgelegt werden, werden größere aber weniger Eier bei niedrigeren Temperaturen abgelegt. Diese Plastizität wird dabei als adaptiv in der jeweiligen tropischen Umwelt, der wärmeren Regenzeit bzw. der kühleren Trockenzeit, angesehen. Da Vitellogenine ein Hauptbestandteil von Insekteneiern sind, könnten Änderungen des JH-Hämolymphtiters einen erwarteten Mechanismus darstellen wie Eigröße über die JH gesteuerte Vitellogeninsynthese und -einlagerung in Eier geregelt werden könnte. Die adulten Weibchen zeigten im Bezug zu ihrer Umgebungstemperatur das erwartete Muster mit weniger aber großen Eiern sowie kleinen aber vielen Eiern. Allerdings konnte nicht nachgewiesen werden, dass JH diese Plastizität steuert, da sowohl der JH III-Titer, JH II-Titer, und Vitellogenintiter, als auch die Eiproteine keinerlei signifikanten Variationen zwischen den Umgebungstemperaturen aufzeigten. Aus diesen Ergebnissen kann man somit folgern, dass die über Temperatur induzierte reproduktive Plastizität von B. anynana nicht über JH gesteuert wird. Die bekannte höhere Fitness von größeren Eiern bei niedrigen Temperaturen bei B. anynana könnte von der Größe der Eier bestimmt sein, der Menge der Eiinhaltstoffe oder auch von relativen Änderungen in der chemischen Eizusammensetzung. Daher wurde untersucht, inwiefern unterschiedliche Temperaturen Auswirkungen auf die Ei- und L1-Larven-Zusammensetzung haben, und wie verschiedene Stoffe während der Embryonalentwicklung genutzt oder beibehalten werden. Grundsätzlich waren größere Eier, die bie der niedrigeren Temperatur abgelegt worden waren, dadurch charakterisiert, dass sie größere Mengen aller Komponenten und damit auch mehr Energie enthielten. Die relative Zusammensetzung war über die Temperaturen hinweg sehr ähnlich. Während bei der niedrigeren Temperatur vor allem Qualitätskomponenten wie Proteine in den L1-Larven wiedergefunden wurden, wurden bei der wärmeren Temperatur in höherem Maße Speicherkomponenten wie Lipide festgestellt. Diese Muster stellen vermutlich adaptive maternale Effekte dar. Die Verfügbarkeit einer entsprechenden adulten Ernährung ist essentiell für eine erfolgreiche Reproduktion bei B. anynana, da ohne Zugang zu Kohlenhydraten als Adulte keine Eier produziert werden können. Oft wird bei Fragen der Fitness im Zusammenhang mit der Ernährung die reine Eizahl, teils die Eigrösse, und nur sehr selten der Schlupferfolg der Nachkommen betrachtet. Hier wurden fünf unterschiedliche Ernährungen benutzt, nämlich Banane, reine Zuckerlösung und Zuckerlösung mit Lipiden, Hefe sowie Mineralien und Vitaminen. In Abhängigkeit von der Adulternährung wurde untersucht, wie Eiinhaltstoffe und Schlupferfolg der Nachkommen zueinander in Relation stehen. Die unterschiedlichen Ernährungsarten hatten deutliche Effekte auf Fekundität, Eizusammensetzung und Schlupferfolg. Schmetterlinge mit Zugang zu Banane waren dabei anderen in allen Belangen überlegen. Vitamine und Mineralien in einer Zuckerlösung konnten signifikant die Fekundität erhöhen, beeinflussten den Schlupferfolg aber nicht. Generell waren die Effekte auf Eiinhaltstoffe nicht korreliert mit dem zugehörigen Futter, so dass z. B. nicht mehr Lipide bei Zusatz der Lipidernährung zur Zuckerlösung gefunden wurden. Tendenziell war Wasserinhalt als auch der absolute Energiegehalt der Eier für die Fitness der Nachkommen von Bedeutung. Diese Resultate zeigen, dass es generell wichtig ist, die Eizusammenstellung bei solchen Fragestellungen zu beachten, da Größe und Anzahl von Eiern nicht prinzipiell ein guter Prädiktor für das reproduktive Investment der Mutter sind.