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Understanding plant-fungal nutritional strategies using stable isotopes

DOI zum Zitieren der Version auf EPub Bayreuth: https://doi.org/10.15495/EPub_UBT_00005317
URN to cite this document: urn:nbn:de:bvb:703-epub-5317-8

Title data

Giesemann, Philipp:
Understanding plant-fungal nutritional strategies using stable isotopes.
Bayreuth , 2021 . - 163 P.
( Doctoral thesis, 2021 , University of Bayreuth, Bayreuther Graduiertenschule für Mathematik und Naturwissenschaften - BayNAT)

Project information

Project financing: Elitenetzwerk Bayern (Promotionsstipendium nach BayEFG)

Abstract

The mycorrhizal symbiosis is widely accepted as a relationship for mutual carbon-for-nutrient trading. In contrast, hundreds of mycoheterotrophic plant species are identified subverting the usually mutual mycorrhizal symbiosis to utilize their fungal partner as an organic carbon and nitrogen source. Additionally, the focus on nutrient trading in plant-mycorrhizal fungal relationships underrates other common root fungi, such as dark septate endophytes (DSE) and fine root endophytes (FRE). The thesis hypothesizes (i) the existence of far more mycoheterotrophic plant species than currently estimated and (ii) a mycorrhiza-like nutritional role for DSE and FRE in plant-fungi relationships (Figure 1). Isotope applications of the elements carbon (C), nitrogen (N) and hydrogen (H) have proven to be a valuable tool to elucidate organic and inorganic nutrient fluxes between plants and fungi. Thus, the utilization on a fungal source is evident for achlorophyllous plant species belonging to 17 plant families on either arbuscular mycorrhizal (AM) and ectomycorrhizal (EcM) fungi or on litter-decomposing and wood-decomposing fungi. The presence of fully autotrophic plant species on the one hand and achlorophyllous, fully mycoheterotrophic plant species on the other hand obliges us to postulate an intermediate strategy for chlorophyllous plant species which obtain their C energy by means of photosynthesis (autotrophy) while simultaneously channeling off organic C and N from a fungal source (mycoheterotrophy). Evidence of partial mycoheterotrophy is commonly found but yet mostly restricted to only two plant families associated with EcM fungi (Orchidaceae and Ericaceae). Full mycoheterotrophy, indeed, appears most often with AM fungi while evidence of partial mycoheterotrophy on AM fungi is very scarce. Interestingly, the AM symbiosis appears with a continuum of different fungal morphotypes with intercellular Arum-morphotype AM and intracellular Paris-morphotype AM at the ends of the continuum. So far analyzed, all fully mycoheterotrophic AM plant species appear with intracellular Paris-morphotype AM, thus chlorophyllous Paris-morphotype AM plant species are candidates for partially mycoheterotrophic nutrition. Due to the overwhelming distribution of AM plant species, the presence of partial mycoheterotrophy on AM fungi could have far-reaching implications for our understanding of plant community functioning which we might have overlooked until now. Thus, a stable isotope natural abundance approach was realized to evaluate the extent of partial mycoheterotrophy on AM fungi. Furthermore, it is evident that the elusive DSE and FRE fungi are also commonly distributed across all plant clades while little is known about their nutritional role in plant-fungi relationships. Interestingly, DSE and FRE inhabit both mycorrhizal and non-mycorrhizal plant species. The latter might provide an opportunity to shed light onto the nutritional functions of DSE and FRE fungi in plant-fungi symbioses. In this thesis isotope applications were used to decipher a functional role in nutrient trading for the elusive DSE and FRE. Isotope tracer applications were performed to evaluate a carbon-for-nutrient trading while natural abundances were used to decipher whether either organic or inorganic soil compounds might be exchanged in the field. In brief, the thesis consists of four manuscripts. Manuscript 1, 2 and 3 found plant species that were isotopically distinguished in 13C, 2H and frequently 15N appeared either with intercellular Arum-morphotype AM or intracellular Paris-morphotype AM. The stable isotope enrichment is most likely explained by a partially mycoheterotrophic nutrition on Paris-morphotype AM fungi. Thus, the Paris-morphotype appears to be a necessary prerequisite for partial mycoheterotrophy on AM fungi. Furthermore, Manuscript 3 and 4 provide evidence for a functional role of the ubiquitous DSE and FRE fungi in terms of plant-fungi nutrient trading. For the dual symbiosis of DSE and Paris-morphotype AM fungi in Equisetaceae, isotopic evidence supports an organic soil N transfer from the former and organic C transfer from the latter. Thus, organic nutrient transfer in plant-fungi symbioses may not be limited to mycoheterotrophs. This suggests DSE and FRE fungi may occupy a previously under-recognized but ecologically relevant role similar to mycorrhizas. Summarizing, isotope natural abundance compositions supported a partially mycoheterotrophic nutrition for the Paris-morphotype AM-forming forest herbaceous species Paris quadrifolia (true lover’s knot, Melanthiaceae) and Anemone nemorosa (‘wood anemone’, Ranunculaceae) (Manuscript 1). A literature survey of isotope natural abundance compositions resulted in 135 plant species being either achlorophyllous forming Paris-morphotype (13 species), chlorophyllous forming Paris-morphotype (63 species) or chlorophyllous forming Arum morphotype (59 species). Partial mycoheterotrophy appeared frequently among the chlorophyllous Paris morphotype AM plant species (31 out of 63 species under study), especially herbaceous forest seed plants and pteridophytes (Manuscript 2 and 3). Isotope natural abundance compositions of non-mycorrhizal plant species belonging to the plant families Equisetaceae (horsetails), Cyperaceae (sedges) and Caryophyllaceae (carnation family) supported active or passive acquisition of organic soil N compounds via DSE fungi (Manuscript 3). Carbon-for-nutrient trading was deciphered for a non-mycorrhizal Lycopodiaceae plant species (club moss) (Manuscript 4). Lab-provided inorganic nutrient tracers applied to FRE fungi were transferred towards the plant partner while the plant partner provided C in exchange. Furthermore, the isotope natural abundance of the club moss supports a transfer of organic soil N compounds in field sites.

Abstract in another language

Mykorrhizen sind weitgehend anerkannt als Pflanze-Pilz-Symbiosen zum vorteilhaften Handel von Kohlenstoff-für-Nährstoffe. Demgegenüber stehen hunderte von mykohetertrophen Pflanzen. Diese untergraben das für gewöhnlich vorteilhafte Netzwerk und benutzen stattdessen die Pilzpartner als organische Kohlenstoff- und Stickstoffquelle. Der starke Fokus auf vorteilhafte Mykorrhizen hatte zudem zur Folge, dass andere häufige pilzliche Wurzelendophyten, wie dunkel-septierte Wurzelendophyten (DSE) und Feinwurzel-Endophyten (FRE), oft unbeachtet blieben. Die Dissertation untersucht (i) ein häufigeres Auftreten mykoheterotropher Pflanzen als gegenwärtige Einschätzungen ergaben und (ii) eine Mykorrhiza-ähnliche Rolle im Pflanze-Pilz-Nährstoffhandel für DSE und FRE (Abbildung 1). Isotopenanwendungen der Elemente Kohlenstoff (C), Stickstoff (N) und Wasserstoff (H) haben sich als ein wertvolles Werkzeug etabliert, um organische und anorganische Nährstoffflüsse zwischen Pflanzen und Pilzen aufzuklären. Dabei wurden für chlorophyllfreie, vollständig mykoheterotrophe Pflanzen die Pilzpartner als organische C- und N-Quelle ausgemacht. Vollständige Mykoheterotrophie tritt in 17 Pflanzenfamilien auf. Dabei formen die Pilzpartner entweder eine arbuskuläre Mykorrhiza (AM) und Ektomykorrhiza (EcM) oder es handelt sich um streu- und holzzersetzende Pilze. Das Auftreten von einerseits vollständig photoautotrophen Pflanzen und andererseits von vollständig mykoheterotrophen Pflanzen zwingt uns, ein Zwischenstadium zu postulieren. Dieses Zwischenstadium zweigt organischen Kohlenstoff und Nährstoffe vom Pilz ab bei gleichzeitiger Fixierung von C über eigene Photosynthese. Diese partiell mykoheterotrophen Pflanzen wurden mithilfe von natürlichen Isotopenhäufigkeiten zahlreich aufgedeckt. Jedoch beschränkt sich deren kontinuierliche Dokumentation bislang auf nur zwei Pflanzenfamilien, beide sind mit EcM-Pilzen assoziiert (Orchidaceae und Ericaceae). Vollständige Mykoheterotrophie ist tatsächlich unter AM Pflanzen weitverbreitet, während die Dokumentation der partiellen Mykoheterotrophie bislang sehr selten war. Es ist zu beachten, dass die Symbiose der AM unterschiedliche morphologische Typen formt. Die Hyphenmorphologie erlaubt die Zuordnung des interzellulären Arum-Typ und des intrazellulären Paris-Typ. Diese beiden Typen stellen die Endpunkte eines ausgeprägten Kontinuums dar. Vollständige Mykoheterotrophie trat bislang ausschließlich mit dem Paris-Typ der AM auf. Demzufolge sollte partielle Mykoheterotrophie auch unter Paris-Typ AM Pflanzen mithilfe von Isotopenanwendungen zu finden sein. Das Auftreten von partiell mykoheterotrophen AM Pflanzen hätte aufgrund der schieren Verbreitung von AM Pflanzen weitreichende Konsequenzen für unser Verständnis von Pflanzengesellschaften, die möglicherweise bislang übersehen wurden. DSE und FRE sind im Pflanzenreich weitverbreitet, dennoch ist bislang wenig über ihre Rolle im Pflanze-Pilz-Nährstoffhandel bekannt. DSE und FRE Pilze kolonisieren sowohl die Wurzeln von Mykorrhiza-pflanzen als auch von Pflanzenarten, die keine Mykorrhizapilze aufweisen. Die zuletzt genannten ermöglichen es, die Rolle der DSE und FRE im Pflanze-Pilz-Nährstoffhandel mithilfe von Isotopen¬anwendungen ans Licht zu bringen. Die Einordnung einer vom Pilz zur Verfügung gestellten organischen oder anorganischen N-Quelle wurde mit natürlichen Isotopenhäufigkeiten aufgeklärt. Im Laborexperiment wurden Isotopen-Tracer angewandt, um den Handel von Kohlenstoff-für-Nährstoffe nachzuvollziehen. Die Dissertation umfasst vier Manuskripte. Manuskript 1, 2 und 3 bestätigen einen Unterschied in den 13C, 2H und häufig in den 15N Isotopensignaturen zwischen AM Pflanzenarten, die den interzellulären Arum-Typ oder den intrazellulären Paris-Typ aufweisen. Die Anreicherung im schweren 13C, 2H und häufig im 15N Isotop ist am besten erklärt mit einer partiell mykoheterotrophen Ernährungsweise über Paris-Typ AM Pilze. Dies wurde in Manuskript 1 erstmalig für die Paris-Typ Waldbodenpflanzen Paris quadrifolia (Einbeere, Melanthiaceae) und Anemone nemorosa (Buschwindröschen, Ranunculaceae) nachgewiesen. Eine Literaturrecherche wurde vorgenommen, um 135 Arum-Typ oder Paris-Typ AM Pflanzenarten miteinander zu vergleichen. Neben den 13 vollständig mykoheterotrophen Paris-Typ Arten unterstützen die Ergebnisse eine partiell mykoheterotrophe Ernährungsweise für 31 der 63 untersuchten chlorophyllhaltigen Paris-Typ Arten der Waldbodenvegetation, vor allem für Farne und Schachtelhalme (Manuskript 2, 3). Die 59 Arum-Typ Arten waren isotopisch unauffällig. Der Paris-Typ stellt somit eine notwendige Voraussetzung für partielle Mykoheterotrophie bei AM Pflanzen dar. Darüber hinaus wurde in den Manuskripten 3 und 4 eine funktionelle Rolle im Pflanze-Pilz-Nährstoffhandel für DSE und FRE aufgeschlüsselt. Die Isotopen-signaturen ausgewählter Pflanzenarten der Equisetaceae (Schachtelhalme), Cyperaceae (Seggengewächse) und Caryophyllaceae (Nelkengewächse) unterstützen einen aktiven oder passiven Transfer von organischen Stickstoffverbindungen durch DSE (Manuskript 3), und für eine Art der Lycopodiaceae durch FRE (Manuskript 4). Ein Kohlenstoff-für-Nährstoff Handel wurde für das Bärlappgewächs im Laborexperiment gezeigt. Die Anreicherung in stabilen Isotopen legt für Equisetaceae, die sowohl mit DSE als auch mit Paris-Typ AM assoziiert sind, einen Gewinn von organischen Bodenstickstoff über DSE als auch einen Gewinn von organischen Kohlenstoffverbindungen über Mykoheterotrophie nahe. Ein Transfer von organischen Verbindungen in Pflanze-Pilz-Symbiosen ist deshalb nicht auf mykoheterotrophe Pflanzen beschränkt, sondern tritt wahrscheinlich auch bei Symbiosen mit Wurzelendophyten der DSE und FRE auf. Eine ökologische Rolle, ähnlich der Mykorrhiza, ist für die häufig unbeachteten DSE und FRE anzunehmen.

Further data

Item Type: Doctoral thesis (No information)
Keywords: arbuscular mycorrhiza; Arum-type; endogonales; dark septate endophyte; fine root endophyte; Mucoromycotina; mycoheterotrophy; Paris-type; plant-fungus symbiosis; stable isotope natural abundance
DDC Subjects: 500 Science > 500 Natural sciences
500 Science > 570 Life sciences, biology
500 Science > 580 Plants (Botany)
Institutions of the University: Research Institutions > Research Centres > Bayreuth Center of Ecology and Environmental Research- BayCEER
Graduate Schools > University of Bayreuth Graduate School
Graduate Schools > Bayreuth Graduate School of Mathematical and Natural Sciences (BayNAT)
Graduate Schools > Bayreuth Graduate School of Mathematical and Natural Sciences (BayNAT) > PEER Ökologie und Umweltwissenschaften
Research Institutions
Research Institutions > Research Centres
Graduate Schools
Language: English
Originates at UBT: Yes
URN: urn:nbn:de:bvb:703-epub-5317-8
Date Deposited: 15 Mar 2021 07:36
Last Modified: 15 Mar 2021 07:40
URI: https://epub.uni-bayreuth.de/id/eprint/5317

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