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Microbial degradation of organic micropollutants in hyporheic zone sediments

DOI zum Zitieren der Version auf EPub Bayreuth: https://doi.org/10.15495/EPub_UBT_00005086
URN to cite this document: urn:nbn:de:bvb:703-epub-5086-4

Title data

Rutere, Cyrus:
Microbial degradation of organic micropollutants in hyporheic zone sediments.
2020 . - XVI, 277 P.
( Doctoral thesis, 2020 , University of Bayreuth, Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences)

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Format: PDF
Name: Cyrus Rutere_PhD_Thesis_2020.pdf
Version: Published Version
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Abstract

The hyporheic zone is the water-saturated streambed sediment layer characterized by the simultaneous occurrence of multiple physical, biological, and chemical processes. The hyporheic zone contributes to the self-purification capacity of streams by removing point and nonpoint source pollutants mainly via microbial activity. However, such potentials, associated microbial communities, and impacts on microbial community structure are largely unknown for specific widely distributed compounds of environmental concern. Thus, pollutant removal potentials in hyporheic zone sediments were investigated using the non-steroidal anti-inflammatory drug ibuprofen. Ibuprofen biodegradation in oxic sediment microcosms amended with ibuprofen, or ibuprofen and acetate was determined. Unsupplemented and heat-sterilized sediments served as controls. Ibuprofen biotransformation occurred via 1-, 2-, 3-hydroxy and carboxy-ibuprofen as transient primary transformation products. Quantitative PCR analysis revealed a significantly higher 16S rRNA abundance in ibuprofen-amended relative to un-amended incubations. Time-resolved amplicon Illumina MiSeq sequencing targeting 16S rRNA genes and 16S rRNA revealed a clear effect of ibuprofen on the microbial community structure and many new ibuprofen responsive taxa affiliating with Acidobacteria, Actinobacteria, Bacteroidetes, Gemmatimonadetes, Latescibacteria and Proteobacteria. This was confirmed by specific 16S rRNA gene expression analysis of representative taxa. Two strains utilizing ibuprofen as sole carbon and energy source of the genera Novosphingobium and Pseudomonas were isolated and will serve as model organisms for elucidating ibuprofen degradation pathways. Redox gradients along the streambed depth profile impact pollutant removal. Microbial removal of the beta-blocker metoprolol, in the redox-delineated hyporheic zones was investigated using oxic and anoxic sediment microcosms. Biotransformation of metoprolol occurred under both incubation conditions. In the oxic microcosms, metoprolol was transformed mainly to metoprolol acid, while under anoxic conditions, metoprolol acid and hydroxy metoprolol were formed, indicating dissimilar metabolic pathways for metoprolol degradation under the contrasting incubation conditions. The transformation products were subsequently completely degraded under both conditions. The responsive taxa associated with metoprolol degradation were affiliated with the Proteobacteria and Bacteroidetes under oxic conditions, and Proteobacteria, Acidobacteria, Chloroflexi, Firmicutes and Gemmatimonadetes under anoxic conditions. The organic matter content influences multiple biogeochemical reactions. The effect of organic carbon on the fate of 13 trace organic compounds (TrOCs) was investigated using sediments differing in the total organic carbon content (TOC). Oxic sediment microcosms with low and high TOC content differed in the biotransformation and sorption removal efficiencies of the TrOCs. Significantly higher biotic removal efficiencies of compounds such as ibuprofen, ketoprofen and acesulfame were observed in high relative to low TOC sediments. The removal efficiency via biotransformation was generally higher than by sorption for all compounds tested except for propranolol for which complete removal occurred via both mechanisms. Acesulfame removal via sorption was marginal. Quantitative PCR and 16S rRNA gene amplicon Illumina MiSeq sequencing suggested that higher removal efficiencies of most compounds correlated with high bacterial abundance, diversity, and high TOC. The bacterial community in high-TOC sediment samples was more stable to TrOC additions compared to the community in low TOC sediments. Latter communities were characterized by a decline in the relative abundance of most phyla except Proteobacteria. Bacterial families enriched in the presence of TrOCs relative to unamended controls included Methylophilaceae, Caldilineaceae, Acidimicrobiaceae, Xanthobacteriaceae, Hydrogenophiliaceae, Rhodospirillaceae Gemmatimonadaceae and Rhodocyclaceae, suggesting either resistance to or stimulation by suplemental TrOCs. Bedform features such as ripples and dunes alter hyporheic exchange fluxes and porewater residence times. The contribution of bedform features and microbial diversity on the attenuation of TrOCs was investigated by measuring the dissipation half-lives (DT50s) of 31 TrOCs (mainly pharmaceuticals) under different combinations of bacterial diversity and bedforms using 20 recirculating flumes in a central composite face factorial design. Using targeted and suspect screening, quantitative PCR and time-resolved amplicon Illumina MiSeq sequencing, a set of DT50s and microbial transformation products were determined. About 20 compounds responded significantly to bacterial diversity and four to both diversity and hyporheic flow. Bacterial taxa abundant in microbial communities supporting biodegradation of the test compounds included Acidobacteria (groups 6, 17, and 22), Actinobacteria (Nocardioides and Illumatobacter), Bacteroidetes (Terrimonas and Flavobacterium) and diverse Proteobacteria (Pseudomonadaceae, Sphingomonadaceae, and Xanthomonadaceae). The collective results indicated that the hyporheic zone sustains (i) efficient biotic (trace) organic pollutant degradation of diverse compounds, and (ii) hitherto unknown microbial communities catalyzing (trace) organic pollutant removal. Results further suggest that (iii) TOC content affects removal efficiency of some TrOCs by directly impacting the microbial community dynamics and associated biotransformation processes, (iv) microbial diversity is the primary driver of biotransformation processes in the hyporheic zone, and (v) the interplay of the physical, biological, and chemical processes contributes to improved attenuation of TrOCs in the hyporheic zone. Thus, the hyporheic zone is a reservoir of hitherto unknown microbial biodiversity providing an essential ecosystem service.

Abstract in another language

Die hyporheische Zone ist der wassergesättigte Bereich von Flussbett Sedimenten, der durch vielfältige gleichzeitig ablaufende physikalische, biologische und chemische Prozesse charakterisiert ist. Die hyporheische Zone trägt zur Selbstreinigungskraft von Fließgewässern über die effiziente Entfernung von Kontaminanten aus klar eingegrenzten und diffusen Quellen, hauptsächlich über mikrobielle Aktivitäten, bei. Jedoch sind solche Potenziale, assoziierte mikrobielle Gemeinschaften und Einflüsse auf die Struktur der mikrobiellen Gemeinschaft für spezifische, weit verbreiteter, umweltrelevanter Substanzen weitestgehend unbekannt. Daher wurden Schadstoffentfernungspotenziale in Sedimenten aus der hyporheischen Zone mit Hilfe des nicht-steroidalen, entzündungshemmenden Wirkstoffs Ibuprofen untersucht. Biodegradation von Ibuprofen wurde in oxischen Mikrokosmen mit Sediment untersucht, denen Ibuprofen oder Ibuprofen und Acetat zugesetzt war. Nicht-supplementiertes oder hitzesterilisiertes Sediment diente als Kontrolle. Ibuprofen wurde über 1-, 2- und 3-Hydroxy sowie Carboxyibuprofen als transiente primäre Transformationsprodukte biologisch abgebaut. Quantitative PCR Analysen zeigten signifikant höhere 16S rRNA-Abundanzen in Ibuprofen-versetzten im Vergleich zu den nicht-supplementierten Mikrokosmen. Zeitlich aufgelöste Amplikon-Illumina-MiSeq-Sequenzierung der 16S rRNA Gene und der 16S rRNA zeigten einen bedeutenden Effekt von Ibuprofen auf die mikrobielle Gemeinschaftsstruktur und viele neuartige Taxa innerhalb der Acidobacteria, Actinobacteria, Bacteroidetes, Gemmatimonadetes, Latescibacteria und Proteobacteria, die auf Ibuprofen angesprochen haben. Dies wurde mit Hilfe spezifischer 16S rRNA Genexpressionsanalysen anhand repräsentativer Taxa bestätigt. Zwei Stämme, die Ibuprofen als einzige Kohlenstoff- und Energiequelle nutzen konnten, zwei durch Ibuprofen angereicherte Taxa der Amplikonbliotheken repräsentierten und zu den Genera Novosphingobium sowie Pseudomonas gehörten, konnten isoliert werden und werden als Modellorganismen zur Aufklärung von Ibuprofenabbauwegen dienen. Redoxgradienten entlang des Flussbetttiefenprofiles beeinflussen die Entfernung von Schadstoffen. Die mikrobielle Entfernung des Betablockers Metoprolol, aus der redoxkompartimentierten hyporheischen Zone wurde mit Hilfe von oxischen und anoxischen Mikrokosmen mit Sediment untersucht. Biotransformation von Metoprolol fand unter beiden Bedingungen statt. In den oxischen Mikrokosmen wurde Metoprolol vorwiegend zu Metoprololsäure transformiert, während unter anoxischen Bedingungen Metoprololsäure und Hydroxymetoprolol gebildet wurden, was auf unterschiedliche mikrobielle Abbauwege oder Aktivitäten unter den kontrastierenden Inkubationsbedingungen in der hyporheischen Zone hinweist. Die Transformationsprodukte wurden unter oxischen und anoxischen Bedingungen anschließend komplett abgebaut. Reagierende Taxa, die mit Metoproloabbau in Verbindung gebracht wurden, gehörten unter oxischen Bedingungen zu den Proteobacteria und Bacteroidetes, sowie zu den Proteobacteria, Acidobacteria, Chloroflexi, Firmicutes und Gemmatimonadetes unter anoxischen Bedingungen. Der Anteil an organische Substanz beeinflusst vielfältige biogeochemische Reaktionen. Der Einfluss von organischem Kohlenstoff auf den Verbleib von 13 organischen Spurenschadstoffen (TrOCs) wurde mit Hilfe von Sedimenten unterschiedlichen Gehaltes an gesamten organischen Kohlenstoff (TOC) untersucht. Oxische Mikrokosmen mit Sediment, das einen hohen oder niedrigem TOC aufwies, zeigten unterschiedliche Biotransformations- und Sorptions-abhängige Enfernungseffizienzen der TrOCs. Signifikant höhere biotische Entfernungseffizienzen wurden für Verbindungen wie Ibuprofen, Ketoprofen, und Acesulfam in Sedimentmikrokosmen mit hohem im Vergleich zu niedrigem TOC gefunden. Die Entfernungseffizienz über Biotransformation war für alle Verbindungen generell höher als durch Sorption, mit der Ausnahme von Propanolol, an dessen Entfernung beide Mechanismen gleichermaßen beteiligt waren. Sorption war für die Entfernung von Acesulfam vernachlässigbar. Quantitative PCR und 16S rRNA Gen-Amplikon-Illumina-MiSeq-Sequenzierung legte nahe, dass die Entfernungseffizienzen der meisten Verbindungen mit hohen bakteriellen Zellzahlen und bakterieller Diversität, sowie hohem TOC korrelierten. Die mikrobielle Gemeinschaft der Sedimente mit hohem TOC waren in Bezug auf die Zugabe von TrOC stabiler, als die mikrobielle Gemeinschaft in Sedimenten mit niedrigem TOC. Letztere waren durch einen Rückgang der relativen Abundanzen der meisten Phyla mit der Ausnahme von Proteobacteria charakterisiert. Familien der Bacteria, die in der Anwesenheit von TrOCs im Vergleich zu den nicht-supplementierten Kontrollen angereichert waren, umfassten Methylophilaceae, Caldilineaceae, Acidimicrobiaceae, Xanthobacteriaceae, Hydrogenophiliaceae, Rhodospirillaceae, Gemmatimonadaceae and Rhodocyclaceae, was durch Resistenz gegenüber den supplementierten TrOCs, oder durch Stimulation erklärt werden kann. Flussbettstrukturen wie Rippel und Dünen verändern den hyporheischen Austauschfluss und damit die Porenwasserverweilzeiten. Der Beitrag von Flußbettstrukturen und mikrobieller Diversität auf die Attenuation organischer Schadstoffe in der hyporheischen Zone wurde durch Messung der Halbwertszeiten (DT50s) von 31 TrOCs (hauptsächlich Pharmazeutika) bei verschiedenen Kombinationen aus bakterieller Diversität und Bettstrukturen mit Hilfe von 20 rezirkulierenden Gerinnen in einem multifaktoriellem Design untersucht. Durch Kombination aus subtanzspezifischer und nicht-zielgerichteter Analytik organischer Verbindungen zusammen mit quantitativer PCR und zeitlich aufgelöster 16S rRNA Gen-Amplikon-Illumina-MiSeq-Sequenzierung wurden DT50s und mikrobiellen Transformationsproduktdynamiken als Funktion der beiden Faktoren ermittelt. Ungefähr 20 Verbindungen reagierten deutlich auf mikrobielle Diversität und vier auf beide, mikrobielle Diversität und hyporheischen Fluss. Bakterielle Taxa, die in mikrobiellen Gemeinschaften abundant waren, die Biodegradation der Testverbindungen unterstützten, umfassten Acidobacteria (groups 6, 17, and 22), Actinobacteria (Nocardioides and Illumatobacter), Bacteroidetes (Terrimonas and Flavobacterium) and diverse Proteobacteria (Pseudomonadaceae, Sphingomonadaceae, und Xanthomonadaceae). Die gesammelten Ergebnisse zeigen, dass die hyporheische Zone (i) effizienten biotischen (Spuren-)Schadstoffabbau einer Vielzahl unterschiedlichster Verbindungen ermöglicht und (ii) bislang unbekannte mikrobielle Gemeinschaften, die die Entfernung von (Spuren-)Schadstoffen katalysieren, unterstützt. Die Ergebnisse deuten weiterhin daraufhin, dass (iii) der Gehalt an TOC die Entfernungseffizienz einiger TrOCs über direkte Effekte auf die mikrobielle Gemeinschaft und damit verbundene Biotransformationsprozesse beeinflusst, sowie (iv) das Zusammenspiel physikalischer, biologischer und chemischer Prozesse zu einer verbesserten Attenuation von TrOCs in der hyorheischen Zone beiträgt. Daher stellt die hyporheische Zone ein Reservoir bislang unbekannter mikrobieller Diversität dar, die eine essenzielle Ökosystemdienstleistung zur Verfügung stellt.

Further data

Item Type: Doctoral thesis (No information)
Keywords: Hyporheic zone; sediments; organic micropollutants; biodegradation; microbial ecology; aquatic ecosystems
DDC Subjects: 500 Science > 500 Natural sciences
Institutions of the University: Faculties
Faculties > Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences
Faculties > Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences > Department of Biology
Faculties > Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences > Department of Biology > Chair Ecological Microbiology
Faculties > Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences > Department of Biology > Former Professors > Chair Ecological Microbiology - Univ.-Prof. Harold L. Drake, Ph.D.
Faculties > Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences > Department of Biology > Former Professors
Language: English
Originates at UBT: Yes
URN: urn:nbn:de:bvb:703-epub-5086-4
Date Deposited: 22 Sep 2020 09:00
Last Modified: 22 Sep 2020 09:00
URI: https://epub.uni-bayreuth.de/id/eprint/5086

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