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Investigating the ecology of partial and full myco-heterotrophy among Orchidaceae and Ericaceae using the stable isotope natural abundance analysis approach

URN zum Zitieren dieses Dokuments: urn:nbn:de:bvb:703-opus-6338

Titelangaben

Preiß, Katja:
Investigating the ecology of partial and full myco-heterotrophy among Orchidaceae and Ericaceae using the stable isotope natural abundance analysis approach.
Bayreuth , 2009
( Dissertation, 2009 , Universität Bayreuth, Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften)

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Abstract

The group of nonphotosynthetic (chlorophyll-lacking) plants consists of about 4.100 species that directly parasitize on autotrophic plants and more than 400 so-called myco-heterotrophic species that rely upon organic nutrient supplies from associated fungi. Comprising almost a quarter of all known myco-heterotrophic species, the Orchidaceae are the most successful family among myco-heterotrophic plants. All orchids are myco-heterotrophic during their juvenile belowground phases but most species develop green leaves as adults. A similar situation occurs in the tribe Pyroleae (Ericaceae), consisting of mostly photosynthetic species that, as like as orchids, produce ‘dust seeds’ without endosperm and thus rely upon fungal support during early development. The use of stable isotope natural abundance analyses recently revealed that some adult green and hence putatively autotrophic Orchidaceae and Pyroleae gain organic carbon and nitrogen from their fungal partners in addition to the carbon obtained through photosynthesis and the mineral nitrogen assimilated from the soil. Plants exhibiting this mixed nutritional mode have been referred to as being partially myco-heterotrophic. Understanding the complex and fascinating ecology of partially and fully myco-heterotrophic plants is the basis for successful conservation to protect these mostly endangered species and to maintain their unique habitats. Analyses of stable isotope natural abundances and molecular identification of mycorrhizal fungi are modern techniques that can give insight into the plants’ nutritional modes under natural conditions without experimental disturbance. Based on these two methods, additional analyses of chlorophyll contents, light climate measurements and an in situ 13C labeling experiment, this thesis provides some new fundamental knowledge on the intriguing way of nutrient acquisition exhibited by several Orchidaceae and Ericaceae. A methodological approach that allows meta-analyses and improves the quantitative estimate of nutrient gains by partially myco-heterotrophic plants is presented in the first chapter. Using this enhanced method, the hitherto disputed or in most cases completely unknown nutritional status of a range of species was analyzed. It is evidenced that the ericaceous tribe Pyroleae comprises a fully myco-heterotrophic species (Pyrola aphylla) and stated that the leafless, ectomycorrhizal specialist orchid Corallorhiza trifida (hitherto considered as completely relying upon mycorrhizal fungi) is capable to photosynthesize. Based on the broad dataset on isotope signatures and mycorrhizal associates of numerous orchid species, the existence of a nutritionally new group of orchids could be proved, concluding that at least four nutritional modes can be found among terrestrial members of the Orchidaceae: autotrophy, where green orchids have carbon isotope signatures indistinguishable from those of surrounding autotrophs and mainly associate with Rhizoctonia species; partial myco-heterotrophy, where green orchids have carbon isotope signatures intermediate between those of autotrophs and myco-heterotrophs and associate with ectomycorrhizal fungi; full myco-heterotrophy, where orchids have lost the ability to photosynthesize, are specialized on either ectomycorrhizal or saprotrophic fungi and are enriched in 13C similar to their host fungi; and an additional strategy found in green orchids which mainly associate with ceratobasidioid and tulasnelloid fungi and are depleted in 13C compared to surrounding autotrophs - possibly due to a net plant-to-fungus transfer of 13C enriched carbon compounds. Studies on nutritional modes of orchids from Macaronesia and the Mediterranean region suggested that the availability of suited ectomycorrhizal fungi constrains the occurrence of partially and fully myco-heterotrophic species. Furthermore, we found a general pattern showing that high degrees of myco-heterotrophy in orchids are related to certain taxonomic groups and to the light-limited understory of forest sites while net plant-to-fungus carbon fluxes seem to be coupled to open light-saturated habitats. In a subsequent study on green Cephalanthera spp. from temperate forests, the effect of the prevalent micro-scale light climate on the degree of myco-heterotrophy was investigated more explicitly. It could be demonstrated that higher irradiances successively drive the orchids towards full autotrophy and that partial myco-heterotrophy thus is not a static nutritional mode but a surprisingly flexible mechanism allowing a well balanced utilization of carbon resources available in nature. Although many questions in this broad and novel scientific field remain to be answered, results of this thesis substantially contribute to our knowledge on myco-heterotrophy and the mechanisms behind. The presented findings allow drawing conclusions on habitat requirements and raise new aspects for species conservation.

Abstract in weiterer Sprache

Zur Gruppe der chlorophylllosen Pflanzen zählen etwa 4100 Arten, die direkt auf autotrophen Pflanzen parasitieren und mehr als 400 Arten, die organische Nährstoffe von Wurzelpilzen beziehen und daher als mykoheterotroph bezeichnet werden. Etwa ein Viertel aller mykoheterotrophen Arten gehört zur Familie der Orchidaceen. Alle Orchideen sind während ihrer juvenilen Phase mykoheterotroph; die meisten Arten entwickeln im adulten Stadium jedoch grüne Blätter. Eine ähnliche Situation ist in der Tribus Pyroleae (Ericaceae) anzutreffen. Pyroleen sind zumeist photosynthetisch aktive Arten, die, ebenso wie Orchideen, winzige Samen ohne Endosperm produzieren und daher in ihrer frühen Entwicklungsphase auf Nährstoffzufuhr von Pilzpartnern angewiesen sind. Analysen der natürlichen Isotopensignatur einiger scheinbar autotropher Orchideen und Pyroleen zeigten kürzlich, dass diese Pflanzen, zusätzlich zum Kohlenstoffgewinn durch Photosynthese und zur Stickstoffassimilation, organische Kohlenstoff- und Stickstoffverbindungen von Wurzelpilzen beziehen. Pflanzen, die diese Mischform der Ernährung aufweisen, werden als partiell mykoheterotroph bezeichnet. Analysen der natürlichen Isotopenhäufigkeit und die genetische Identifikation von Mykorrhiza-Pilzen sind moderne Techniken, die ohne experimentelle Störung Einblick in pflanzliche Ernährungsweisen unter natürlichen Bedingungen geben können. Basierend auf diesen Methoden, sowie auf der Bestimmung von Chlorophyll-Gehalten, der Messung von Lichtverfügbarkeit und einem in situ 13C-Markierungs-Experiment, liefert die vorliegende Arbeit neue, fundamentale Kenntnisse über die Nährstoffaufnahme zahlreicher Orchideen und Ericaceen. Im ersten Kapitel wird ein verbesserter methodischer Ansatz präsentiert, der Meta-Analysen und eine genauere quantitative Abschätzung der Nährstoffgewinne vom Pilz bei partiell mykoheterotrophen Pflanzen ermöglicht. Unter Anwendung dieser neuen Methode wurde die umstrittene oder zumeist noch völlig unbekannte Ernährungsweise zahlreicher Pflanzenarten untersucht. So konnte unter anderem gezeigt werden, dass innerhalb der Tribus Pyroleae auch eine vollständig mykoheterotrophe Art (Pyrola aphylla) vorkommt und dass die auf Ektomykorrhiza-Pilze spezialisierte Orchidee Corallorhiza trifida zur Photosynthese befähigt ist. Anhand des großen Datensatzes zu Isotopensignaturen und Mykorrhiza-Partnern vieler Orchideen-Arten konnte die Existenz einer bezüglich ihrer Ernährung neuen Gruppe von Orchideen aufgezeigt werden. Daraus lässt sich folgern, dass terrestrische Vertreter der Orchidaceen mindestens vier verschiedene Ernährungsformen aufweisen können: (1) Autotrophie - bei grünen Orchideen, die zumeist mit Rhizoctonias vergesellschaftet sind und deren Kohlenstoff-Isotopensignatur sich nicht von derer benachbarter autotropher Pflanzen unterscheidet; (2) partielle Mykoheterotrophie - bei grünen Orchideen, die mit Ektomykorrhiza-Pilzen assoziieren und deren Kohlenstoff-Isotopensignatur zwischen der von autotrophen und vollständig mykoheterotrophen Begleitpflanzen liegt; (3) vollständige Mykoheterotrophie - bei nicht-photosynthetischen Orchideen, die auf Ektomykorrhiza- oder saprotrophe Pilze spezialisiert sind und im 13C ähnlich stark wie ihre Pilzpartner angereichert sind; sowie (4) eine zusätzliche Ernährungsform grüner Orchideen, die vorwiegend mit Pilzen der Gattungen Ceratobasidium und Tulasnella vergesellschaftet sind und eine relative 13C-Abreicherung im Vergleich zu autotrophen Begleitpflanzen aufweisen. Eine derartige Abreicherung könnte aus einem Pflanze-zu-Pilz-Nettofluss von an 13C angereicherten Kohlenstoffverbindungen resultieren. Untersuchungen der Ernährungsweise von Orchideen des Mediterranraumes und der Makaronesischen Inseln lassen vermuten, dass das Vorhandensein geeigneter Ektomykorrhiza-Pilze eine Voraussetzung für das Vorkommen partiell und vollständig mykoheterotropher Pflanzenarten ist. Zudem wurde festgestellt, dass Orchideen, die einen großen Anteil ihrer Nährstoffe vom Pilz beziehen, bestimmten taxonomischen Gruppen angehören und an licht-limitierte Waldstandorte gebunden sind. Im Gegensatz dazu scheinen Netto-Kohlenstoff-Flüsse von der Orchidee zum Pilz an offene, licht-gesättigte Standorte gekoppelt zu sein. In einer Studie an grünen Cephalanthera-Arten temperater Wälder konnte gezeigt werden, dass bessere Lichtverfügbarkeit die Orchideen sukzessive in Richtung Autotrophie treibt. Partielle Mykoheterotrophie ist folglich keine statische Ernährungsform, sondern ein erstaunlich flexibler Mechanismus, der eine balancierte Nutzung der natürlichen Kohlenstoff-Ressourcen ermöglicht. Obwohl viele Fragen innerhalb dieses noch jungen und breiten wissenschaftlichen Feldes unbeantwortet bleiben, tragen die Untersuchungen dieser Arbeit erheblich zum Verständnis der mykoheterotrophen Ernährungsweise bei. Die dargestellten Ergebnisse ermöglichen Folgerungen auf die Habitatansprüche mykoheterotropher Pflanzen und liefern somit neue Aspekte für den Artenschutz.

Weitere Angaben

Publikationsform: Dissertation (Ohne Angabe)
Keywords: Kohlenstoffisotop; Stickstoffisotop; Orchideen; Heidekrautgewächse; Mykorrhiza; Mykoheterotrophie; 15N; 13C; myco-heterotrophy; stable isotopes; 15N; 13C; Orchidaceae; Ericaceae; mycorrhiza
Themengebiete aus DDC: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 570 Biowissenschaften; Biologie
Institutionen der Universität: Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften > Fachgruppe Biologie
Fakultäten
Fakultäten > Fakultät für Biologie, Chemie und Geowissenschaften
Sprache: Englisch
Titel an der UBT entstanden: Ja
URN: urn:nbn:de:bvb:703-opus-6338
Eingestellt am: 25 Apr 2014 10:07
Letzte Änderung: 25 Apr 2014 10:07
URI: https://epub.uni-bayreuth.de/id/eprint/487