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Exploring plant nutritional strategies in orchid and arbuscular mycorrhizal associations using stable isotope natural abundance

DOI zum Zitieren der Version auf EPub Bayreuth: https://doi.org/10.15495/EPub_UBT_00007828
URN to cite this document: urn:nbn:de:bvb:703-epub-7828-5

Title data

Zahn, Franziska E.:
Exploring plant nutritional strategies in orchid and arbuscular mycorrhizal associations using stable isotope natural abundance.
Bayreuth , 2024 . - VIII, 243 P.
( Doctoral thesis, 2024 , University of Bayreuth, Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences)

Abstract

Die Mykorrhiza-Symbiose mit verschiedenen Wurzelpilzen ermöglicht Pflanzen ein breites Spektrum an Strategien zur Kohlenstoffgewinnung. Die Ernährungsstrategien reichen von der allgemein bekannten vollständig autotrophen Kohlenstoffgewinnung durch Photosynthese über partielle Mykoheterotrophie bis hin zu einer vollständig mykoheterotrophen Kohlenstoffversorgung ausschließlich durch Mykorrhiza-Pilze. Mykoheterotrophie, die Fähigkeit einer Pflanze, organischen Kohlenstoff von Pilzpartnern zu erhalten, kehrt die ‚klassische‘ Richtung des Kohlenstoffflusses von Pflanze zu Pilz in der Mykorrhiza-Symbiose um. Das Ausmaß, in dem Pflanzen Kohlenstoff von Pilzen beziehen, ist kontextabhängig und variiert auf evolutionärer, entwicklungsbezogener und ökologischer Ebene. Während das nicht-grüne Erscheinungsbild vollständig mykoheterotropher Pflanzen ein offensichtlicher Hinweis auf ihre Abhängigkeit von der Kohlenstoffversorgung durch Pilze ist, sind die Ernährungsstrategien chlorophyllhaltiger Pflanzen weniger augenscheinlich. Diese Dissertation befasst sich mit dem Autotrophie-Mykoheterotrophie-Kontinuum bei chlorophyllhaltigen Pflanzen, die Orchideen- oder arbuskuläre Mykorrhiza aufweisen. Um die Kohlenstoffgewinnungsstrategien von Pflanzen in ihrem natürlichen Lebensraum zu bestimmen, ist die Analyse natürlicher stabiler Isotopenhäufigkeiten (δ13C, δ2H, δ15N und δ18O) in Kombination mit der molekularen Bestimmung der Pilzpartner eine etablierte Methode. Mykoheterotrophe Pflanzen weisen charakteristische Isotopensignaturen auf: Partielle und vollständig mykoheterotrophe Pflanzen können im Allgemeinen durch ihre 13C-, 15N- und 2H-Anreicherung von autotrophen Pflanzen unterschieden werden. Der Schwerpunkt dieser Arbeit liegt auf der Orchideen-Mykorrhiza. Untersucht wurden (i) das Mykoheterotrophie-Autotrophie-Kontinuum und Änderungen von Pilzpartnern auf ontogenetischer und ökologischer Ebene, sowie (ii) die Isotopensignaturen der Pilzstrukturen in den Orchideenwurzeln. Darüber hinaus wurde in dieser Arbeit (iii) erstmalig untersucht, ob partielle Mykoheterotrophie bei Sämlingen von verholzten Pflanzenarten, die arbuskulär mykorrhiziert werden, auftritt und (iv) ein Beitrag zum aktuellen wissenschaftlichen Diskurs über gemeinsame Mykorrhiza-Netzwerke (‚common mycorrhizal networks‘) geleistet. In Manuskript 1 & 2 wurden drei verschiedene Entwicklungsstadien (Protokorme, chlorophyllhaltige Sämlinge, adulte Individuen) von zwei chlorophyllhaltigen Orchideenarten, die unterschiedliche Pilzpartner aufweisen, untersucht. Bei beiden Orchideenarten (Cremastra appendiculata und Neuwiedia malipoensis) ging eine Änderung der Pilzpartner während der Ontogenese mit einer abnehmenden Kohlenstoffversorgung durch Pilzpartner bis hin zur autotrophen Ernährung einher. Manuskript 3 befasst sich mit der Änderung von Pilzpartnern und Ernährungsstrategien in der Orchideen-Mykorrhiza auf ökologischer Ebene am Beispiel der partiell mykoheterotrophen Orchidee Neottia ovata, die an Wiesen- und Waldstandorten vorkommt. N. ovata war an beiden Standorttypen überwiegend mit Rhizoctonia-Pilzen mykorrhiziert, wobei Individuen im Wald zusätzlich Ektomykorrhiza-Pilze rekrutierten. Das Vorhandensein oder Fehlen von Ektomykorrhiza-Pilzen, das Habitat und die Lichtverfügbarkeit hatten keinen wesentlichen Einfluss auf die Isotopensignaturen von N. ovata. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass Rhizoctonia-Pilze eine wichtige funktionelle Rolle bei der Kohlenstoff- und Nährstoffversorgung spielten, während Ektomykorrhiza-Pilze einen vernachlässigbaren Beitrag zum Kohlenstoffhaushalt der Orchideen leisteten, was auf ein frühes evolutionäres Stadium der partiellen Mykoheterotrophie von N. ovata schließen lässt. Manuskript 4 identifizierte die natürlichen Häufigkeitssignaturen stabiler Isotope (13C, 15N) von ‚Pelotons‘, den charakteristischen Pilzstrukturen in Orchideenwurzeln, und damit die direkte potentielle Pilz-Kohlenstoff-Quelle von Orchideen. Rhizoctonia-Pelotons zeigten eine geringfügige 13C-Anreicherung im Vergleich zu Pflanzengewebe, und ihre 13C-Anreicherung war im Vergleich zu Pelotons von Orchideen, die Ektomykorrhiza-Pilze rekrutierten, signifikant niedriger. Die geringe 13C-Anreicherung von Rhizoctonia-Pelotons erklärt die unauffällige 13C-Anreicherung von mit Rhizoctonia assoziierten Orchideen und erschwert es, einen Kohlenstoffgewinn von Pilzpartnern festzustellen. Die Ergebnisse unterstreichen die Notwendigkeit, bei der Untersuchung chlorophyllhaltiger Orchideen, die hauptsächlich Rhizoctonia-Pilze rekrutieren, 2H Isotopensignatur als Ersatz für 13C hinzuzuziehen. Manuskript 5 widmet sich dem weniger untersuchten Forschungsbereich von partieller Mykoheterotrophie bei arbuskulär mykorrhizierten Pflanzen. Es wurde der Fragestellung nachgegangen, ob partielle Mykoheterotrophie bei Sämlingen von tropischen verholzten Pflanzenarten mit arbuskulärer Mykorrhiza des Paris-Typs auftritt. Der Paris-Typ (einer von zwei Morphologietypen bei arbuskulärer Mykorrhiza) weist morphologisch ähnliche Pilzstrukturen in Pflanzenwurzeln auf wie Orchideenmykorrhiza und wurde als Voraussetzung für einen Kohlenstofftransfer vom Pilz zur Pflanze bei arbuskulärer Mykorrhiza postuliert. Partielle Mykoheterotrophie ließ sich basierend auf natürlichen Isotopenhäufigkeitssignaturen bei Sämlingen von sechs der insgesamt 21 verholzten tropischen Pflanzenarten mit arbuskulärer Mykorrhiza des Paris-Typs feststellen. In Form eines ‚Perspektiven‘-Artikels hebt Manuskript 6 mykoheterotrophe Pflanzen als natürlichen Beleg für gemeinsame Mykorrhiza-Netzwerke hervor und bringt diesen bisher eher vernachlässigten Aspekt in den aktuellen wissenschaftlichen Diskurs über die Verbreitung und die potenziellen Funktionen von gemeinsamen Mykorrhiza-Netzwerken ein.

Abstract in another language

The mycorrhizal symbiosis with various root fungi enables plants to pursue a wide spectrum of carbon acquisition strategies. Mycoheterotrophy, i.e. the ability of a plant to obtain organic carbon from fungi, reverses the usual direction of plant-to-fungus carbon flow in mycorrhizae. Nutritional strategies range from an entirely autotrophic carbon gain through photosynthesis via partial mycoheterotrophy to a fully mycoheterotrophic carbon supply solely from mycorrhizal fungi. The degree to which plants obtain fungal carbon is highly context-dependent shifting on an evolutionary, ontogenetic and ecological scale. While the non-green appearance of fully mycoheterotrophic plants provides an obvious indication of their dependence on carbon supply from fungi, the nutritional strategies of chlorophyllous plants are less apparent. This thesis investigated the autotrophy-mycoheterotrophy continuum in chlorophyllous plants forming arbuscular or orchid mycorrhiza. These endo-mycorrhizae are the most common mycorrhizal relationships among flowering plants species-wise and also share similarities in form and possibly function. Multi-element natural abundance stable isotope analysis (δ13C, δ2H, δ15N and δ18O) in combination with molecular determination of fungal associates was used to elucidate nutritional strategies of plants in their natural habitat. Mycoheterotrophs generally exhibit unique stable isotope signatures, enabling the differentiation of partially and fully mycoheterotrophic plants from autotrophic ones through their 13C, 15N, and 2H enrichment. The thesis was focused on orchid mycorrhiza, examining (i) the mycoheterotrophy-autotrophy continuum and shifts in fungal associates on ontogenetic and environmental scales, and (ii) the stable isotope signatures of pelotons as a direct fungal source of orchid nutrition. This thesis also (iii) initially explored whether partial mycoheterotrophy occurs among seedlings of woody arbuscular mycorrhizal species, and (iv) contributes to the current discussion on common mycorrhizal networks. Manuscripts 1 & 2 examined three different development stages (protocorms, chlorophyllous seedlings, adults) of two chlorophyllous orchid species, demonstrating a progressive switch of fungal associations with decreasing dependency of orchid species on fungal carbon up to autotrophy during ontogenesis. Manuscript 1 focused on Cremastra appendiculata, an orchid species displaying mycoheterotrophy with saprotrophic Psathyrellaceae fungal associates in early development stages and usually transitioning to rhizoctonia fungal associates in maturity. The study established that C. appendiculata spans the entire mycoheterotrophy-autotrophy continuum during ontogenesis, linking this shift to alterations in subterranean morphology. The results highlight the remarkable flexibility in nutritional strategies and mycobiont associations on ontogenetic and environmental scales. Manuscript 2 delved into Neuwiedia malipoensis, a member of the subfamily Apostasioideae, which comprises only chlorophyllous species from two genera. Unlike Apostasia nipponica, which gains carbon from ectomycorrhiza-forming fungi, N. malipoensis consistently associated with rhizoctonia fungi throughout its ontogenesis, despite a change in fungal family. This suggests a divergence in mycobionts between A. nipponica and N. malipoensis, allowing for varied resource acquisition and adaptations to environmental conditions within the earliest-diverging orchid clade. Manuscript 3 explored ecological factors influencing fungal shifts and nutritional strategies in orchid mycorrhiza associations. As a partially mycoheterotrophic model species, Neottia ovata was investigated across habitats ranging from open grassland to shady forests. N. ovata predominantly associated with rhizoctonia fungi in both grassland and forest habitats, with forest orchids additionally recruiting ectomycorrhizal fungi. The presence or absence of ectomycorrhizal fungi, habitat type and light availability did not substantially influence the isotope signatures of N. ovata. These results indicate that rhizoctonia fungi played a major functional role in carbon and nutrient supply while ectomycorrhizal fungi made a negligible contribution to the orchids' carbon budget suggesting an early evolutionary stage of partial mycoheterotrophy for N. ovata. Manuscript 4 identified the natural abundance stable isotope signatures (13C, 15N) of pelotons, the characteristic hyphal structures formed in orchid roots and thus the direct fungal source in orchid nutrition. Rhizoctonia pelotons showed minor 13C enrichment compared to plant tissues and their 13C enrichment was significantly lower relative to pelotons from orchids recruiting ectomycorrhizal fungi. The low 13C enrichment of rhizoctonia pelotons explains the inconspicuous 13C enrichment of rhizoctonia-associated orchids and hampers the detection of carbon gains from fungal associates. The findings underline the importance of a multi-element approach, including 2H as a substitute for 13C, when investigating chlorophyllous orchids predominately recruiting rhizoctonia fungi. Manuscript 5 addressed the less explored area of partial mycoheterotrophy in arbuscular mycorrhiza. The occurrence of partial mycoheterotrophy in seedlings of tropical woody plants that exhibit Paris-type arbuscular mycorrhiza structures in their roots was investigated. The Paris-type, characterised by hyphal coils with morphological similarity to orchid pelotons, is considered a necessary condition for the fungus-to-plant carbon transfer in arbuscular mycorrhiza. Our microscopic observations revealed a greater prevalence of Paris-type among tropical plant genera than previously recognised. Natural abundance stable isotope signatures provided evidence for partial mycoheterotrophy in seedlings of six out of the 21 investigated Paris-type arbuscular mycorrhizal woody species. As an outlook, Manuscript 6 offers a perspective that introduced mycoheterotrophic plants as natural evidence for common mycorrhizal networks to the ongoing discussion about the prevalence and potential functions of these networks.

Further data

Item Type: Doctoral thesis (No information)
Keywords: mycoheterotrophy; orchid mycorrhiza; arbuscular mycorrhiza; stable isotopes
DDC Subjects: 500 Science
500 Science > 570 Life sciences, biology
Institutions of the University: Faculties > Faculty of Biology, Chemistry and Earth Sciences
Research Institutions > Central research institutes > Bayreuth Center of Ecology and Environmental Research- BayCEER
Faculties
Research Institutions
Research Institutions > Central research institutes
Language: English
Originates at UBT: Yes
URN: urn:nbn:de:bvb:703-epub-7828-5
Date Deposited: 26 Jul 2024 05:00
Last Modified: 26 Jul 2024 05:01
URI: https://epub.uni-bayreuth.de/id/eprint/7828

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